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通过 DNGR-1 表达历史进行遗传追踪将树突状细胞定义为造血谱系

作者链接打开覆盖面板芭芭拉·U·施拉姆1詹内克·范·布里斯韦克1圣地亚哥泽莱奈1保罗·惠特尼1安德鲁·菲尔比2苏菲·E·阿克顿13尼尔·C ·罗杰斯1娜塔莉亚·蒙考特4海梅·J·卡瓦哈尔45卡埃塔诺·雷斯·索萨1

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被引用

Carmen Gerlach、Aude Thiriot、Ulrich H. von Andrian

起源和谱系：树突状细胞的谱系追踪

单元格，第 154 卷，第 4 期，2013 年 8 月 15 日，第 720-722 页

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强调

•DNGR-1 标记 DC 前体

•追踪 DNGR-1 表达历史定义了常规 DC

•分析揭示了非淋巴组织中以前未被重视的 DC 群体

•DC的个体发育定义有助于阐明单核吞噬细胞功能

概括

基于细胞形态、表型或选择的功能特性，单核吞噬细胞被分类为巨噬细胞或树突状细胞 (DC)。然而，这些属性不是绝对的并且经常重叠，导致细胞类型识别困难。为了规避这个问题，我们描述了一个小鼠模型，以根据它们从承诺前体的个体遗传后代来定义 DC。我们表明，小鼠常规 DC 的前体，而不是其他白细胞，以 DNGR-1 的表达为标志。DNGR-1 表达历史的遗传追踪特别标记了传统上归属于DC 谱系的细胞，并且这种限制在炎症后保持不变。值得注意的是，在某些组织中，以前被认为是单核细胞/巨噬细胞的细胞实际上是 DC 前体的后代。这些研究为 DCs 的命运图谱提供了体内模型，将它们与其他白细胞谱系区分开来，从而有助于揭示单核吞噬细胞系统的功能复杂性。

图形概要

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介绍

树突状细胞 (DC) 在免疫调节中起关键作用。从以前看，DC 已被鉴定为具有树突形态的非淋巴细胞运动细胞，表达高水平的主要组织相容性复合物II 类分子 (MHCII) 和整合素CD11c ( Geissmann 等人，2010，Hashimoto 等人，2011，Heath 和 Carbone， 2009 年，斯坦曼和伊多亚加，2010 年）。此外，功能标准，包括迁移能力和刺激T 淋巴细胞的能力，通常用于区分 DC 与其他单核吞噬细胞例如巨噬细胞 (MØs) 和单核细胞( Hashimoto et al., 2011,Milling et al., 2010,Steinman and Idoyaga, 2010)。然而，功能属性不是离散的细胞特性，表型标记通常在相关细胞类型之间共享，特别是在感染后或炎症期间，当它们上调和下调时。无法准确区分 DCs 和 MØs 导致了混乱和争论，并且难以评估单个单核吞噬细胞亚型是否在免疫系统中具有的功能（Hashimoto 等人，2011 年，Hume，2008 年）。

基因表达分析和个体发生关系已被用于细化 DCs 和 MØs 的定义。例如，通过比较基因表达特征和/或证明给定种群的发展取决于特定的转录因子、细胞因子、或生长因子（Gautier 等人，2012 年， Geissmann 等人，2010 年， Greter 等人，2012 年， Haniffa 等人，2012 年， Hashimoto 等人，2011 年， Heath 和 Carbone，2009 年， Hildner 等人， 2008 年，梅雷迪思等人，2012a年，Miller et al., 2012 , Persson et al., 2013 , Satpathy et al., 2012 , Satpathy et al., 2011 , Schlitzer et al., 2013 , Schulz et al., 2012 , Tussiwand et al., 2012 )。尽管如此，仍然需要统一 DC 家族并将其确立为独立的白细胞谱系的总体个体遗传学定义（Hashimoto 等人，2011 年）。

缺乏谱系限制标记 (lin) 并表达 CD115（M-CSF 受体）、 CD135  CX 3 CR1 和低水平CD117（c-kit ）的小鼠骨髓 (BM) 细胞, 干细胞因子受体) 在体外培养或转移到小鼠体内后仅产生 DC, 被称为常见 DC 前体 (CDP) ( Auffray et al., 2009 , Liu et al., 2009 , Naik et al., 2007 , Onai 等人，2007 年）。CDP 不会离开 BM，但会产生前 DC，它们通过血液迁移到淋巴和非淋巴器官，在那里它们最终分化为常规 DC (cDC)，包括两个主要的 CD11b +和 CD11b– cDC 子集（Ginhoux 等人，2009 年，Liu 等人，2009 年，Naik 等人，2006 年，Naik 等人，2007 年，Onai 等人，2007 年）。相比之下，浆细胞样 DCs (pDCs) 被认为是独立于前 DCs 衍生自 CDPs ( Liu et al., 2009 , Naik et al., 2007 , Onai et al., 2007 )，尽管它们的 CDP 起源最近受到质疑（Onai 等人，2013 年）。

由于个体发育是不可变的，CDP 和前 DC 后代的跟踪应允许定义DC 谱系，而不管标记或功能标准如何。这将有助于解决单核吞噬细胞家族内的命名问题，并为研究稳态和炎症或感染后的 DC 动力学提供系统。在这里，我们报告可以通过 C 型凝集素受体 DNGR-1 的表达在小鼠中定义 cDC 的前体，并描述了表达 DNGR-1 的细胞及其后代的遗传标记模型，该模型允许对 DC 进行个体遗传学定义小鼠的血统。

结果

DNGR-1 标记 CDP 和 Pre-DC

DNGR-1（也称为 CLEC9A）在小鼠中由 CD8α +和 CD103 + CD11b - cDCs 高水平表达，而 pDCs 在较低水平表达（Caminschi 等人，2008 年，Poulin 等人，2012 年，Sancho 等人。 , 2008 年）。我们还注意到脾前 DCs 上存在低水平的受体，定义为lin - CD11c + CD43 + CD135 + CD172a低细胞 ( Naik et al., 2006 )，来自野生型，但不是对照 DNGR-1 -缺陷( Clec9a gfp/gfp ) 小鼠 ( Sancho et al., 2009 ; 图 S1 A 可在线获取）。来自 BM 的前 DCs 也表达 DNGR-1（图 S1 B）。在该器官中，在 lin - CD11c - CD115 +隔室中还发现了DNGR-1 +细胞，其中包括 MØ/DC 前体（MDP；Fogg 等人，2006）和 CDP（图1A）。然而，DNGR-1 表达与较低水平的CD117相关（图1A），这是一种在转移研究中与 CDP 活性相关的表型（Auffray 等人，2009 年，Naik 等人，2007 年，Onai 等人，2007 年）。事实上，我们发现 CD117 上的单峰 DNGR-1 表达低，但不在 CD117 hi细胞或来自对照Clec9a gfp/gfp BM的 CD117 low细胞上（ Sancho 等人，2009）（图1A 和S1C）。lin - CD11c - DNGR-1 +细胞另外表达 CD135，但不表达 CD127 (IL-7Rα)，这是淋巴前体的标志物 ( Schlenner 等人，2010 )（数据未显示），因此表型类似于 CDP。

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图S1。DNGR-1 专门标记 DC 前体和 DNGR-1 +前体细胞的排序策略和排序后分析，与图 1相关

(A) 对 WT 和Clec9a gfp/gfp小鼠的脾单细胞悬液进行谱系 (lin) 标记（Ter119、NK1.1、CD4、CD8、B220、CD11b、MHCII）、CD11c、CD43、CD172a 和 DNGR-1 染色并通过流式细胞仪进行分析。脾前 DC 被鉴定为 lin - CD43 + CD135 + CD172a低细胞。直方图叠加显示来自 WT（红线）和Clec9a gfp/gfp小鼠（黑线）的脾前 DCs 上的 DNGR-1 染色。

(B 和 C) 对来自 WT 和Clec9a gfp/gfp小鼠的BM 单细胞悬液进行谱系标记、CD11c、CD117、CD115 和 DNGR-1 染色，并通过流式细胞术进行分析。(B) BM 中的前 DC 被鉴定为 lin - CD11c + CD135 +细胞并分析 DNGR-1 表达。与 BM 前 DCs 相比，脾脏上明显较低的受体表达可能是由于在用于分离脾细胞的消化过程中 DNGR-1 的切割造成的伪影（JvB、BUS 和 CRS，未发表的数据）。(C)图 1 A中确定的 MDP 和 CDP 中 DNGR-1 +细胞的百分比 ( Auffray et al., 2009 , Fogg et al., 2006, Onai et al., 2007 ) 显示。每个符号代表一只鼠标，水平条代表平均百分比。

(D) 分选策略：使用磁珠富集BM lin -细胞（Ter119、NK1.1、CD4、CD8、B220、MHCII、CD11b 和 CD11c），并对 CD115、CD117 和 DNGR-1 进行染色。Lin - CD115 + DNGR-1 +细胞被分选。DNGR-1 +门通过用同种型匹配的对照抗体染色来定义（右中图）。数字表示每个门中细胞的百分比；箭头表示门控策略。

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图 1。DNGR-1 标记具有 cDC 受限分化潜能的细胞

(A) Lin - (Ter119、NK1.1、CD4、CD8、B220、CD11b 和 MHCII)、CD11c -来自 WT 的 BM 细胞和Clec9a gfp/gfp小鼠通过流动分析 CD117、CD115 和 DNGR-1细胞术。上图： lin - CD11c - CD115 +细胞上的 DNGR-1 和 CD117 表达。底部： lin - CD11c - CD115 + MDP（CD117 hi CD135 +）和 CDP（CD117低CD135 +）上的 DNGR-1 表达。

（B 和 C）将来自 CD45.1 B6.SJL 小鼠的 Lin - CD115 + DNGR-1 +细胞（lin - DNGR-1 +）或总 BM 转移到未照射的 CD45.2 受体中。在第 7 天，分析了 CD45.1 +供体来源的脾细胞的谱系标记 (B) 的表达。(C) 分析 CD45.1 + CD11c + MHCII + cDC 的 CD205 和 CD11b 以识别 CD205 + CD11b - DC 和 CD11b + CD205 - DC。CD11c低MHCII - CD45.1 +分析细胞的谱系标记。数据代表三个实验，每组有两到三只小鼠。

(D 和 E) CD45.1 + lin - CD115 + DNGR-1 + (lin - DNGR-1 + , n = 5) 或总 BM (n = 6) 细胞被转移到亚致死照射的 CD45.2 受体中。在第 7 天，分析脾 CD45.1 +细胞的 CD11c 和 MHCII (D) 或 CD11c 和 SiglecH (E) 表达。

参见图 S1。

为了确定 DNGR-1 标记具有 DC 限制潜力的祖细胞，我们从 CD45.1 B6.SJL 小鼠的 BM中分选了 lin - CD115 + DNGR-1 +细胞，无论 CD117 水平如何（图 S1 D；称为 lin - DNGR-1 +细胞）并将它们转移到未照射的 CD45.2同类宿主中。对照（未分级）BM 产生多种淋巴和骨髓谱系，包括 B (B220 + MHCII + )、T (CD3 + ) 和 NK (NK1.1 + CD3 - ) 细胞、中性粒细胞/单核细胞 (Gr-1 + CD11b + ) 和 cDCs (CD11c +MHCII + ) (图 1B和 1C)。相比之下，lin - DNGR-1 +细胞几乎只产生 CD11c + MHCII + cDC，包括 CD11b -（也称为 CD8α +，在此通过 CD205 表达确定）和 CD11b +亚群以预期的比率（图 1 B 和 1C ; 数据未显示）。

lin - DNGR-1 +细胞的后包括 CD11c低MHCII -细胞。这些细胞缺乏 pDC 标记 Gr-1、B220 或 SiglecH，与 CD11c低MHCII -源自总 BM 的细胞相反（图 1 C），但表达低水平的 F4/80 和 CD11b（图 1 C），表明它们可能构成前 DC（Naik 等人，2006 年）。与该概念一致，lin - DNGR-1 + BM 细胞仅产生 CD11c + MHCII + 转移到亚致死照射宿主后的 cDC，其中增加的生态位有利于供体细胞的终末分化（图1D）。相比之下，对照总 BM 产生了多种细胞类型，包括 pDC（图1D 和 1E）。因此，在过继转移中，lin - DNGR-1 +细胞特异性地产生 cDC，但不产生 pDC 或其他淋巴或骨髓细胞，这表明 DNGR-1 标志着 cDC 限制性前体。我们继续将 DNGR-1 + CD11c -前体称为“CDP"，尽管我们的数据表明该首字母缩写词更好地扩展为“常规 DC 前体"（见讨论）。

Clec9a -Cre 小鼠允许在 BM 中进行 CDP 的遗传标记及其在淋巴组织中的后代

我们假设追踪 DNGR-1 的表达历史将使我们能够确定 CDP 和前 DCs 对单核吞噬细胞系统的个体发育贡献。我们通过同源重组产生了在Clec9a基因座控制下表达Cre 重组酶的小鼠（图 S2 A 和 S2B），并将它们与 Rosa26-stop flox增强型黄色荧光蛋白（YFP）报告小鼠杂交（Srinivas 等人，2001）（以下简称称为Clec9a +/+ Rosa +/EYFP或Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠，表明两个基因座的基因型）。在Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠中，预计 Cre 介导的floxed终止密码子切除会导致 YFP 的组成型表达，从而不可逆地标记表达 DNGR-1 的细胞及其后代。

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图 S2。生成Clec9a -Cre 小鼠和门控策略以识别免疫细胞，与图 2相关

(A) 显示了内源基因组Clec9a基因座、靶向构建体和突变等位基因。用BamHI对基因组基因座进行限制性酶切会产生 13kb 野生型片段，该片段可被 5' Southern Blot探针检测到。在目标等位基因中，5' 探针检测到一个 9.3kb 片段。使用跨越 3' 同源臂并产生 2.2kb PCR 产物的 PCR 筛选ES 细胞克隆的靶向性。

(B) ES 细胞中靶向Clec9a等位基因的 Southern Blot 分析。5' 探针用于杂交来自对照和靶向 ES 细胞的 BamHI 消化的基因组 DNA 。

(C) 用于识别淋巴 (C) 和骨髓 (D) 细胞谱系的门控策略。(C) 对来自Clec9a +/cre Rosa +/EYFP的脾消化物的单细胞悬浮液进行染色，以获得所示的细胞表面标志物。绘图在活细胞（Dapi 阴性）上预先设门，具有白细胞散射分布和低自发荧光（以排除红髓 MØ）。显示了 T 细胞 (CD3 + NK1.1 - )、NKT 细胞(CD3 + NK1.1 + )、NK 细胞 (NK1.1 + CD3 - ) 和 B 细胞 (CD19 + CD3 - )上的 YFP 表达。

(D) 分析了具有白细胞散布的活细胞的表面标志物的表达。红髓 MØs 被鉴定为 F4/80 hi自发荧光细胞。在剩余的细胞部分中， Ly-6G + CD11b +阳性细胞被鉴定为嗜中性粒细胞。在剩余部分中，CD11b + Gr-1 hi细胞被鉴定为 Ly-6C hi单核细胞，具有高 SSC 和低 FSC 谱的Gr-1低细胞被鉴定为嗜酸性粒细胞。(C, D) 用于识别 YFP 阳性细胞的门设置在Clec9a +/+ Rosa +/EYFP对照小鼠（未显示）。

我们首先验证了Clec9a驱动的 Cre 在 DC 前体中是活跃的。实际上，在 CDP 和前 DC 中检测到 YFP，但在Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠的 MDP 中未检测到，如表型所定义（图2A -2C）。然而，只有一小部分 DC 前体被标记，表明在群体水平上终止密码子的重组是不完整的（见下文）。尽管如此，我们在Clec9a +/cre Rosa +/EYFP的脾脏中发现了 YFP +细胞 ，但没有发现 Clec9a +/+ Rosa +/EYFP小鼠（图 2 D-2F）。大多数 YFP +脾细胞 是 CD11c + MHCII + cDCs (86.9% ± 4%)，而一小部分 (1.7% ± 0.4%) 类似于 F4/80 hi自发荧光红髓 MØs。其余的是 CD11c低MHCII低/-并且包括表达 SiglecH、B220 和 Gr-1 的细胞，但不包括类似于 pDC 的 CD11b（图2D 和 2E）。YFP 信号是细胞自主的，不是由旁观者摄取 YFP +细胞或细胞碎片引起的，这是通过使用混合 BM 嵌合体确定的（图 2 G）。图像分析进一步支持了这一点，显示 YFP 的均匀细胞溶质而不是内体定位（图2H）。YFP +的系统分析脾细胞显示 B、T、NK 和 NKT 细胞、中性粒细胞或 Ly-6C hi单核细胞的贡献最小（图 2 F、S2 C 和 S2D）。没有观察到红细胞或非造血细胞的 YFP 标记（数据未显示）。

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图 2。Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠表现出 DC 限制性 YFP 表达

（A-C）来自Clec9a +/+ Rosa +/EYFP和Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠的 BM 流式细胞术。显示了 lin - CD11c - CD115 +细胞 (A) 和前 DCs (lin - CD11c + CD135 +，平均百分比 ± SD，n = 6) (B) 上的 YFP 表达。YFP +门设置在来自Clec9a +/+ Rosa +/EYFP对照小鼠的细胞上（未显示）。(C) MDP 中 YFP +细胞的百分比 (lin - CD11c - CD115 + CD135 +Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠的CD117 hi )、CDPs (lin − CD11c − CD115 + CD135 + CD117 low，参见图 1 A) 和 pre-DCs (lin − CD11c + CD135 + ) 。

(D-F) Clec9a +/cre Rosa +/EYFP和Clec9a +/+ Rosa +/EYFP小鼠脾脏的流式细胞术分析。(D) 鉴定并分析活 YFP +细胞是否存在 F4/80 hi自发荧光（自动）红髓 MØ 和 CD11c + MHCII + cDC。(E) 进一步分析 (D) 中鉴定的 YFP + CD11c低MHCII低/-细胞的 Gr-1、SiglecH 和 B220。(F) 总 YFP +细胞中种群的百分比。（C 和 F）水平条是至少两次实验的平均值。

(G 和 H) 用 CD45.1 + B6.SJL 和 CD45.2 + Clec9a +/cre Rosa +/EYFP BM的 1:1 混合物静脉注射致死性辐照小鼠。6-8 周后分析CD11b +和 CD8α + CD205 +脾 CD11c + MHCII + cDC 的供体 BM 贡献和 YFP 表达。(H) Image Stream 中的代表性图像，显示 CD11c + CD11b +和 CD11c + CD11b中的 YFP 信号-来自Clec9a +/cre Rosa +/EYFP的脾 DC老鼠。明场图像显示树突状细胞形态（放大 60 倍）。

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